Shamas de rabadilla blanca (Copsychus malabaricus) son pequeñas aves paseriformes del sudeste asiático, comunes en los aviarios. Isospora (antes atoxoplasma) es un género de la familia Eimeriidae compuesto por parásitos protozoarios apicomplejos ubicuos de las aves paseriformes, estrechamente emparentados con Eimería.^4,14 El ciclo de vida involucra etapas reproductivas tanto sexuales como asexuales en el epitelio intestinal, produciendo ooquistes no esporulados que se excretan en las heces. En el medio ambiente, estos esporulan para volverse infecciosos para nuevos huéspedes a través de la ingestión. Alguno Isospora las especies tienen una etapa replicativa asexual adicional en las células mononucleares circulantes. Muchos paseriformes han coevolucionado con su huésped adaptado Isospora especies, y las infecciones suelen ser subclínicas y, a menudo, se diagnostican incidentalmente mediante un examen fecal.¹⁴ Si están estresados ​​​​o expuestos a una alta carga de parásitos, los polluelos pueden desarrollar un síndrome clínico severo y frecuentemente fatal caracterizado por letargo, plumas erizadas y diarrea.^2,7,9,11,15 Este síndrome se puede asociar con una inflamación gastrointestinal grave de las etapas sexuales en el intestino, una inflamación sistémica de las etapas replicativas circulantes o ambas. Varios estudios en pieles negras (Carduelis atrata), canarios (Serinus canario), pinzones de Gould (Cloebia gouldiae), y gorriones cantores (Melospiza melodia) con esta forma grave de isosporosis describen una respuesta inflamatoria linfocítica, linfoproliferativa o linfohistiocítica que afecta a múltiples órganos, en particular el intestino delgado, el hígado, el bazo, los riñones y los pulmones.^3,5,6,10,12 En 2 de estos estudios, la inmunohistoquímica demostró que los merozoítos parasitan específicamente a los linfocitos.^3,5

En 1992, se importaron 3 shamas hembras de rabadilla blanca de Hong Kong al zoológico de San Diego. En la evaluación, los 3 fueron diagnosticados con subclínica Isospora por examen fecal y fueron liberados a la exposición después del tratamiento. Cuatro polluelos nacidos de una de estas hembras murieron repentinamente en 1996. En el examen post mortem, se observó que los 4 tenían una respuesta histiocítica sistémica única e inclusiones intracitoplasmáticas dentro de células inflamatorias mononucleares que eran sospechosas de parásitos protozoarios. La piel, el proventrículo, el saco de aire y la aorta de 1 caso (ave 1) se enviaron al Instituto de Patología de las Fuerzas Armadas (AFIP), y la piel de un segundo caso (ave 5) se envió a la rama de Davis de California Animal Health and Seguridad Alimentaria (CAHFS) por microscopía electrónica. Ambos laboratorios identificaron los organismos intrahistiocíticos como protozoos apicomplejos. Basado en el examen fecal, frotis de impresión, apariencia histológica e interpretación de microscopía electrónica, se determinó que estos organismos eran consistentes con Isospora.

Para caracterizar mejor esta presentación atípica de Isospora infección en shamas de rabadilla blanca, se buscaron en los registros de necropsia y biopsia de shamas de rabadilla blanca alojados en el zoológico de San Diego entre 1992 y 2020 en busca de casos que incluyeran los términos «Isospora» y «Atoxoplasma», así como shamas de rabadilla blanca con muertes inexplicables, evidencia de inflamación histiocítica o lesiones cutáneas. Los criterios de inclusión para este estudio se definieron como la presencia de organismos compatibles con Isospora identificado en histología o citología en el momento de la presentación inicial del caso y por revisión secundaria. Veintiún casos cumplieron con los criterios de inclusión, 19 de los cuales fueron diagnosticados histológicamente en la necropsia y 2 de los cuales fueron diagnosticados solo por biopsia. La reacción en cadena de la polimerasa (PCR), que no estaba disponible en el momento en que se identificaron los casos iniciales, se realizó en tejidos congelados archivados de 7 aves (casos 6, 12, 14, 16, 18, 19 y 20). Los tejidos analizados incluyeron pulmón (n = 2), intestino (n = 6), hígado (n = 2), corazón (n = 1) o piel (n = 1) (ver Material complementario 1). Otros 2 casos tuvieron Isospora diagnosticado en la necropsia pero no tenía más diagnósticos o secciones histológicas disponibles para su revisión; estos casos se excluyeron de los resúmenes de los estudios, pero se mencionan en Tabla Suplementaria S1.

Casos con Isospora la infección incluyó 6 mujeres, 13 hombres y 2 de sexo indeterminado. La edad en el momento del diagnóstico osciló entre 20 días y 9,8 años (mediana de edad = 108,5 días), y 18 (86 %) de 21 fueron diagnosticados con menos de 1 año de edad mediante necropsia o biopsia (mediana de edad en este subgrupo = 88 días; rango = 20-161 días). La esplenomegalia fue el hallazgo macroscópico informado con mayor frecuencia en la necropsia (5/19 casos de necropsia, 26%). La hepatomegalia fue poco frecuente (2/19 casos necropsiados, 11%). No se observaron lesiones cutáneas macroscópicas notables en las aves fallecidas, excepto en los casos coinfectados con poxvirus. Se enviaron biopsias de piel debido a lesiones dermatológicas inespecíficas, incluidas costras e inflamación de tejidos blandos, y 2 casos de biopsia tenían infecciones por poxvirus concurrentes (Tabla Suplementaria S2). Otras comorbilidades significativas y comunes en los casos de necropsia incluyeron mala condición corporal (6/19, 32 %), trauma (7/19, 37 %), candidiasis (3/19, 16 %), aspergilosis (3/19, 16 %) y poxvirus aviar (3/19, 16%).

Histológicamente, Isospora La infección se caracterizó por múltiples agregados nodulares a coalescentes de macrófagos epitelioides dentro de múltiples tejidos, incluidos el hígado, el bazo, el tracto gastrointestinal, la piel, los pulmones, el páncreas, los tejidos conectivos y la médula ósea.higos. 1–6). Los macrófagos eran prominentes y se caracterizaban por un citoplasma eosinófilo abundante, pálido y finamente granular que frecuentemente contenía entre 1 y 3 merozoitos redondos a ovoides, poco distinguibles.Figura 7). Los merozoítos medían aproximadamente de 2 a 4 µm de diámetro, con un núcleo basófilo y un halo perinuclear claro y tenue. Se realizaron tinciones acidorresistentes de Ziehl-Neelsen en 2 biopsias y 1 necropsia para descartar micobacteria sp. y fueron negativos. Los agregados histiocíticos ocasionalmente estaban rodeados por manguitos linfocíticos, más prominentemente dentro del hígado y el bazo; sin embargo, los linfocitos no estaban presentes de manera consistente. Se desarrolló un esquema de clasificación para caracterizar el espectro de IsosporaInflamación inducida en los tejidos más afectados y recogidos de manera más consistente, incluidos el hígado, el bazo, el tracto gastrointestinal y la piel.Tablas suplementarias S3–S5). IsosporaLas lesiones asociadas en el hígado y el bazo se clasificaron en 4 categorías según el porcentaje de parénquima afectado, incluidas las graves (> 60 %), moderadas (60 %-30 %), leves (10 %-29 %) y mínimas ( <10% o histiocitos irregulares individuales con protozoos intracitoplasmáticos). Las secciones del tracto gastrointestinal se evaluaron con un aumento de 200x y se clasificaron en 3 categorías, de grave a leve, según el número de agregados de macrófagos dentro del campo de visión. Los casos graves se definieron como >5 agregados por campo de 200×, moderados como 3–5 por campo de 200× y leves como <3 por campo de 200× o histiocitos dispersos individuales con protozoos intracitoplasmáticos. Las lesiones cutáneas se caracterizaron cualitativamente como graves, moderadas, leves o mínimas en función del grado en que los nódulos de los macrófagos afectados se fusionaron y borraron la estructura del tejido. En todos los órganos, la lesión más grave determinaba la asignación de la nota final.

La inflamación del tracto gastrointestinal era típicamente granulomatosa y estaba compuesta por múltiples agregados de macrófagos atípicos llenos de merozoitos dentro de la serosa o la lámina propia. Las etapas de replicación sexual dentro de los enterocitos solo se identificaron en 2 casos. La falta de tejidos congelados disponibles impidió la confirmación molecular de estos gametocitos como Isospora relacionados con las lesiones sistémicas. Se identificaron lesiones en la piel con o sin plumas en los 21 casos y fueron la única evidencia histológica de Isospora infección en 5 casos. La inflamación dentro de la piel a menudo era extensa a pesar de la ausencia de lesiones mínimas o leves dentro de los tejidos restantes. En 12 casos de necropsia con frotis de impresión de hígado y pulmón disponibles, se observaron inclusiones intramonocíticas claras con indentación nuclear, compatibles con Isospora, fueron identificados en 10 casos. La mala conservación de las células fue un factor de complicación común.

Los brotes de isosporosis en paseriformes jóvenes en cautiverio son bien conocidos y se sospecha que coinciden con períodos de alto estrés, inmunosupresión o hacinamiento que conducen a una alta carga de parásitos ambientales y, por lo tanto, a altas dosis infecciosas cuando se exponen al emplumar.^{1,3,5–7,10,12,13} Hay documentación limitada y en gran parte específica de especie de lesiones macroscópicas e histopatológicas asociadas con Isospora infección.^3,5,6,10,12 En estudios informados anteriormente, hubo un acuerdo relativo sobre los hallazgos macroscópicos e histológicos típicos, que incluyen engrosamiento intestinal, esplenomegalia y hepatomegalia o hepatopatía, y una respuesta linfocítica primaria a linfohistiocítica. El tracto gastrointestinal ha sido el principal órgano diana en la mayoría de estos casos previos, con infiltrados linfocíticos a linfoproliferativos intensos ya menudo transmurales y cantidades más pequeñas de células linfocíticas que contienen merozoitos en el bazo y el hígado.^3,5,6,10 Un informe también encontró intraendotelial…

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